Autophagy-mediated post-transcriptional surveillance of meiotic translation in Saccharomyces Cerevisiae

生物 酿酒酵母 自噬 细胞生物学 RNA结合蛋白 减数分裂 翻译(生物学) 磷酸化 遗传学 核糖核酸 信使核糖核酸 酵母 基因 细胞凋亡
作者
Rudian Zhang,Wenzhi Feng,Suhong Qian,Fei Wang
出处
期刊:Autophagy [Informa]
卷期号:: 1-3
标识
DOI:10.1080/15548627.2023.2276632
摘要

In Saccharomyces cerevisiae, macroautophagy/autophagy plays a pivotal role and is indispensable for multiple meiotic processes. In this study, we demonstrate that Rim4, a meiosis-specific RNA-binding protein (RBP) that holds back the translation of a specific subset of meiotic transcripts until its programmed degradation by autophagy during meiotic divisions, forms a heterotrimeric complex in vivo with the yeast YWHA/14-3-3 proteins Bmh1 and Bmh2, which effectively expels mRNAs from Rim4's binding grip. We pinpoint four distinct Bmh1 and Bhm2 binding sites (BBSs) in the Rim4 structure, with two of them nestled within the RNA recognition motifs (RRMs). The phosphorylation states at these BBSs controlled by counteracting PKA and Cdc14 phosphatase activities determine whether Rim4 interacts with Bmh1, Bmh2 or the mRNAs, thereby regulating Rim4's subcellular distribution, function, and stability for autophagy. Remarkably, we found that Rim4 is an Atg11-dependent selective autophagy substrate and activates Atg1 during meiotic divisions, only after its sequential dissociation from mRNAs and Bmh1 or Bmh2 assisted by PKA and cytosolic Cdc14, respectively. These findings reveal an intricate mechanism that underpins the autophagy-mediated surveillance of Rim4-mRNA interactions, orchestrated by meiotic PKA and Cdc14 activities, to ensure stage-specific translation of key meiotic transcripts.
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